Prapovijesna zbirka Arheološkog muzeja Istre otvorena je za javnost 1973. Godine, kada je prezentiran arheološki postav iz razdoblja prapovijesti (paleolitik, neolitik, brončano i željezno doba). Njen razvoj je započeo puno ranije, već 1902., otkrićem bogate željeznodobne nekropole na nalazištu Nezakcij, što je potaknulo osnivanje samog muzeja.
Zbirka obuhvaća nalaze s područja Istre iz razdoblja paleolitika, mezolitika, neolitika, eneolitika, brončanog i željeznog doba te se bavi istraživanjem razvoja zajednica na prostoru Istre do dolaska Rimljana.
Glavni cilj joj je očuvati, znanstveno obraditi i javnosti približiti baštinu prapovijesne Istre. Dugogodišnjim i sustavnim radom dokumentira razvoj prapovijesnih zajednica kroz materijalne ostatke poput oruđa, keramike, nakita i oružja. Osim stručne i znanstvene obrade, surađuje na brojnim projektima s nizom različitih institucija i stručnjaka, kako u Hrvatskoj, tako i u inozemstvu, a s ciljem kvalitetnijeg istraživanja, zaštite i prezentacije arheološke baštine.
Najbrojniji dio nalaza iz razdoblja paleolitika i mezolitika prikupljen je sustavnim i probnim arheološkim istraživanjima speleoloških objekata kao što su Pupićina i Vela peć te Vešanska pećina. Jedan od najznačajnijih je Šandalja gdje je, između ostalog, pronađen sjekač od rožnjaka procijenjene starosti od oko 800.000 godina te je jedan od najstarijih predmeta izrađen ljudskom rukom u Europi. Uz navedene, od velike je važnosti i Romualdova pećina, gdje su otkrivene prve poznate figuralne paleolitičke slikarije u jugoistočnoj Europi.
Za neolitik se ističu nalazišta Vižula kod Medulina, Vela gromača kod Kavrana, Kargadur, Sv. Mihovil, Ljubićeva pećina i Laganiši.
Brončano doba obilježeno je arheološkom građom s brojnih gradinskih naselja – castelliera te zauzima značajan dio zbirke. Bitna nalazišta za ovo razdoblje su Monkodonja, Vrčin, Sv. Petar – Tondolon, Gradac – Turan, Trogrla pećina i Cingarela. Od brončanodobnih nekropola i tumula ističu se nalazišta Vrčin, Mušego i Maklavun.
Željezno doba predstavljaju nalazi iz žarnih nekropola poput Nezakcija, Picuga, Pule i Kaštela kod Buja, dok su značajni pojedinačni žarni ukopi pronađeni na nalazištima Sv. Martin i Punta Kašteja. Od nalaza se ističu figuralno ukrašene brončane situle i importirana keramika južnoitalskog i grčkog podrijetla, a svjedoče o kulturnim vezama Istre s mediteranskim svijetom. Od posebne vrijednosti su dijelovi kamenih skulptura koji svjedoče o posebnosti željeznodobne kulture Histra te pružaju uvid u njihov duhovni svijet, simboliku te imaju važnu ulogu u gradnji identiteta i kulturne baštine Istre.